すべてのイエズス会のカレッジと同様に、ジェノヴァのカレッジにも少なくとも二つの図書館がありました。学校用の「ドメスティック」な図書館と、いわゆる「第三の部屋」に収蔵され、現在も木の根杢貼りの棚を備えた壮大な部分を保存している本格的な「図書館」です。その設計は17世紀半ばに遡ります。
18世紀を通じて図書館は何度か改築され、世紀の半ばごろにはジェノヴァのバロック様式で木製装飾が一新され、1777年には棚が天井まで高くなり、閲覧用の歩道や鉄と木製の手すり、上階に通じる「小さな螺旋階段」が設けられました。
1773年にイエズス会が解散されると、カレッジは公立大学と改名され、ジェノヴァ共和国の直接の管理下に置かれました。イエズス会図書館は「バルビ通り公立大学図書館」として改編され、廃止された修道院や宗教団体の図書がここに集められました。1778年には学者のガスパーレ・ルイジ・オデリコが書庫長に任命され、旧カレッジの蔵書をカタログ化しました。1785年に完成した彼の手稿の目録は、以前の目録が保存されていなかったため、図書館所蔵の最古の蔵書目録として重要です。
1797年から1799年のリグリア共和国民主主義期にはさらに所蔵が増え、いわゆるジャコバン時代に解散されたジェノヴァ及びリグリアの複数の宗派の書籍や、修道士で学者のアンジェリコ・アプロージオ（1607-1681）の蔵書であるヴェンティミリアの図書も収蔵されました。
19世紀30年代にイエズス会の旧図書館は15メートルから現在の24メートルに延長され、増加した書籍コレクションを収容しています。
1801年に国立公共図書館と宣言され、リグリア州の印刷業者からの法定寄贈を受ける権利が認められました。1815年にリグリア領がサヴォイア家の支配下に入ると、再び「ジェノヴァ王立大学図書館」として大学との強い結びつきを維持しました。1866年の最後の宗教団体廃止波で修道院の図書館が追加され、現在の蔵書には宗教・神学関連の豊富なコレクションが含まれています。
蔵書の継続的な増加により十分な施設スペースが不足し、イエズス会カレッジの旧教会を新たな図書館として使うことが決まりました。改築計画では当時先進的とされた手法が採用され、教会の身廊を水平に分割して免震・自立可能な4階建ての金属構造の書庫を設置し、その上部に閲覧室を配置しました。新施設は1935年12月に開館しました。1975年の新文化財・活動省設立に伴い、この図書館は省の地方機関となりました。
また長年、歴史的本館（2003年よりバルビ通り38bの数室を拡張）は蔵書を収めるのに充分でなく、文化財・活動省はプリンチペ広場駅前、バルビ通り40の元ホテル・コロンビアの施設を取得しました。変換工事は完了し、今後数年でこの新しい名誉ある施設が図書館のサービス拡充と文化プロジェクトの集約を可能にします。2013年10月に蔵書、事務所、サービスの一部が38bから新館に移り、2014年7月には古い本館の事務所も新館に移転し、唯一の主要拠点となりました。
リグリア最大の書誌機関であり、州の出版物法定寄贈の指定機関であるこの図書館は、60万点以上の書籍、冊子、手稿、初期印刷本、希少本、自筆稿、定期刊行物を所蔵しています。図書館の閲覧室は34あり、最初の3室はイエズス会カレッジおよびジェノヴァイエズス会家や18〜19世紀に廃止された宗教団体の蔵書を中心に収蔵しています。蔵書には「リグリア」および「コルシカ」と呼ばれる部屋もあり、前者は1865年に司書エマヌエーレ・チェレシアがリグリアで印刷されたまたはリグリア出身の著者のテキスト約6,000冊を収めるために始めました。コルシカ室は約180冊のコルシカ関連書籍や冊子を収蔵しています。
さらに1920〜30年代に寄贈された複数の書誌コレクションも所蔵しています。アルゼンチン共和国からの贈与であるマヌエル・ベルグラーノ図書館（アルゼンチンの歴史に関する約1500冊）、1931年に政府命令で設立されたアメリカ諸国地理学図書館（約1200冊）、1934年の永久譲渡による軍事基地図書館（軍事関連書籍）、哲学・宗教・社会学・文学が中心の13,000冊以上の蔵書を持つローラ基金、1930年代の遺贈で約1500冊の法学関連書籍を含むロッセッロ基金、約1750冊の主に文学書籍からなるグロパッロ基金などです。
図書館保存部門は最も希少な古書や手稿、貴重な典礼書や聖歌本を保管し、約14,000点の自筆書簡コレクションもあり、多くの知識人や政治家と交流があった歴代館長の書簡も含みます。また「リソルジメント自筆書簡」として知られるニーノ・ビッシオ基金は14箱の書簡とメモで構成されています。
20世紀前半にも印刷物および手稿の寄贈が多くありました。1942年のジェロラモ・ガスリーニ寄贈（人文主義期の60手稿および120点の初版本）、1982年に受け入れたウンベルト・フラッキア基金（文学的な手稿・印刷物）、同年に到着したルイジ・ペルロ基金（主に歴史・軍事分野の作品）などが含まれます。
また買い取り政策により年々コレクションを増やし、1954年には教育省からデ・ガウデンツィ家のコレクション（主にダンヌンツィオ関連の3,700点）が購入され、近年では20世紀文学史に非常に重要なロドカナキ基金も取得しました。2012年からはジェノヴァ市との協定に基づき偉大な詩人・知識人エドアルド・サングイネッティの図書も貸与されています。
